Als 1827 die ersten Pläne für das Australian Museum auf dem Tisch lagen, hatten die zuständigen Planer großes im Kopf: das Museum sollte von spektakulärer Größe sein, eine Sammlung besitzen, welche den Vergleich mit den größten der Welt nicht zu scheuen braucht. Die Konkurrenz mit dem Britischen Museum in London wurde angestrebt.
Es sollte beinahe zwei Jahrzehnte dauern, bis der Bau an den ersten Gebäuden des Museums aufgenommen wurden, und sie waren die ersten Projekte eines neuen Regierungsarchitekten, James Barnet.
Barnet plante das Museum, eine Kunstgalerie und eine Bibliothek; aller drei Gebäude wurden auch errichtet, allerdings sind die anderen Beiden dem Museum nicht angeschlossen.
Die Exponate wurden nach der Eröffnung des Museums in zahllosen Glasvitrinen ausgestellt, doch hat sich mittlerweile im Museum einiges geändert.
Mittelpunkt der Ausstellungen des Australian Museum ist heute die originäre Kultur Australiens, was natürlich in weiten Teilen besonders die der Aborigines umfasst.
Religion und kulturelles Erbe werden ebenso thematisiert wie ein heute mehr denn je aktuelles Thema in Australien: soziale Gerechtigkeit zwischen den Nachfahren europäischer Siedler und den Aborigines.
Wichtige ständige Ausstellungen dieses Museums haben Dinosaurier, Insekten und ägyptische Antiquitäten zum Thema.